Senaatti-kiinteistöillä on viisi tulosvastuullista, asiakkuuksiin perustuvaa toimialaa: ministeriöt ja kulttuuri, puolustus ja turvallisuus, tutkimuslaitokset, toimistot sekä kehitys- ja aluekiinteistöt.

Senaatti-kiinteistöjen toimialajako uudistettiin vuoden 2008 alussa. Toimialoihin on koottu samanluonteista toimintaa harjoittavia ja palvelutarpeita omaavia asiakkaita. Tavoitteena on entistä asiakaslähtöisempi ja kustannustehokkaampi toimintatapa.

Asiakaspalvelusta, kiinteistöjen vuokrauksesta, isännöinnistä ja kiinteistönhuoltoon liittyvistä asioista vastaa Senaatti-kiinteistöjen alueorganisaatio, joka muodostuu viidestä alueyksiköstä: Etelä-Suomen alue, Länsi-Suomen alue, Keski-Suomen alue, Itä-Suomen alue sekä Pohjois-Suomen alue. Toimipisteitä on 13 paikkakunnalla eri puolilla Suomea.

Toimiala- ja alueorganisaation lisäksi Senaatti-kiinteistöjen toimintaa tukevat tiedotusyksikkö ja sisäinen tarkastus sekä viisi palveluyksikköä, joita ovat talous, henkilöstöresurssit ja kehittäminen, ICT-palvelut, liiketoiminnan kehittämisyksikkö ja investointipalvelut.